Walcott entrou no mais alto nível do futebol muito rapidamente, uma vez que foi transferido do Southampton para o Arsenal aos 16 anos por 10 milhões de euros. Menos de seis meses depois, tornou-se o jogador mais jovem a jogar pela seleção principal de Inglaterra, apesar de ainda não se ter estreado no campeonato com as cores dos gunners.
Também participou no Campeonato do Mundo de 2006 e a sua seleção foi uma grande surpresa para Sven-Goran Eriksson, o então treinador da seleção inglesa. Não fez qualquer jogo na Alemanha, mas no total disputou 47 partidas pela Inglaterra, nas quais marcou oito golos.
Durante a sua carreira, o seu maior sucesso foi ao serviço do Arsenal. Tinha uma grande confiança em Arsène Wenger, que lhe deu a oportunidade de se estrear na Premier League aos 17 anos. No total, disputou 397 jogos pela equipa londrina em todas as competições, nos quais marcou 108 golos e fez 80 assistências. Ganhou três Taças de Inglaterra com o clube.
Passou 12 anos no norte de Londres, após os quais se transferiu para o Everton. Na fase final da sua carreira, regressou ao Southampton, onde deu os primeiros passos como júnior.